image: The silkworm is the larva or caterpillar of the domesticated silkmoth Bombyx mori. The best-known silk is obtained from cocoons spun by larvae of the mulberry silkworm reared in captivity (sericulture). view more
Credit: Daniel Nicodemo (FCAT-UNESP)
Uno de los problemas que trae aparejado el uso de plaguicidas es el efecto que los mismos producen en otros organismos que no son aquéllos para los cuales se los diseñó. "La utilización creciente de plaguicidas en el mundo ha venido ocasionando problemas ambientales tales como la disminución de la población de organismos que no constituyen sus blancos. Debido a sus efectos económicos, la cara más visible de esta historia es la mortandad mundial de las abejas utilizadas comercialmente para la producción de miel y en servicios de polinización", dijo Daniel Nicodemo, docente de la Facultad de Ciencias Agrarias y Tecnológicas (FCAT) de la Universidade Estadual Paulista (Unesp) con sede en la localidad de Dracena, en São Paulo, Brasil.
Pero las abejas melíferas no son los únicos insectos que aportan beneficios económicos y que sufren debido al uso intensivo de los plaguicidas en los cultivos. "Otra especie de insecto que el hombre explota y cuyo su desempeño también se ha visto comprometido posiblemente a causa de la intoxicación con plaguicidas es el gusano de seda", dijo Nicodemo.
Según el investigador, las enfermedades, la mala nutrición y un manejo inapropiado constituyen factores que suelen generar impactos negativos en el ciclo de desarrollo del gusano de seda (Bombyx mori), y pueden incluso llevar a la muerte de las poblaciones bajo manejo de los sericicultores, los criadores de estos gusanos. Sin embargo, aun en ausencia de estos problemas, los sericicultores brasileños han venido noticiando la merma de la producción de los capullos que tejen los gusanos y que constituyen la materia prima para la extracción de los hilos de seda.
En un artículo publicado (https://academic.oup.com/jee/advance-article/doi/10.1093/jee/toy060/4925588) en la revista Journal of Economic Entomology, Nicodemo, en colaboración con el profesor Fábio Ermínio Mingatto y con alumnos de la FCAT investigaron el efecto del fungicida pyraclostrobin, de amplia utilización en cultivos agrícolas, sobre la bioenergética mitocondrial y sobre la producción de capullos de gusanos de seda. Este trabajo contó con el apoyo de la Fundación de Apoyo a la Investigación Científica del Estado de São Paulo - FAPESP (http://www.bv.fapesp.br/pt/auxilios/88748).
Los investigadores verificaron que la aplicación del fungicida en las moreras llega a triplicar la mortalidad de las orugas y reduce ostensiblemente el tamaño de los capullos que tejen los gusanos que sobreviven, ocasionando un quiebre en la producción de seda.
La sericicultura, tal el nombre con que se conoce al proceso de cría de gusanos de seda, se encuentra a cargo de pequeños productores que cultivan moreras para alimentar a las orugas con sus hojas, que constituyen el único alimento de estos insectos. El modelo de negocio comienza en la industria textil, donde las mariposas de la especie Bombyx mori se cruzan produciendo huevos. Tras la eclosión de los mismos, se empieza a alimentar a las orugas con hojas de mora. Los sericicultores las crían a partir de la tercera edad.
"En las propiedades rurales, las gusanos pasan alrededor de 20 días alimentándose en ramas de mora provenientes del campo. Al cabo de dicho período de tiempo, dejan de comer y empiezan a tejer los capullos, en un proceso que se extiende durante tres días. Secretan una sustancia gelatinosa que se solidifica al entrar en contacto con el aire, transformándose en el hilo de seda. Cada capullo está compuesto por un solo hilo que suele medir hasta 1.500 metros de longitud", dijo Nicodemo.
Tres días después del encapullado, los gusanos están listos para atravesar la metamorfosis que los transformará en crisálidas o pupas, y luego en mariposas. En ese momento es cuando los sericicultores cosechan los capullos y se los entregan a la industria, donde se mata a las pupas mediante la exposición a altas temperaturas, antes de que las mariposas rompan los capullos, evitando así daños irremediables en los hilos. Posteriormente, durante la cocción de los capullos, se disuelve en agua la proteína que efectúa la adherencia del hilo del capullo, lo cual hace que el mismo se suelte para su posterior ovillado en carreteles, junto a los hilos de otros capullos.
En Brasil la gran mayoría de los sericicultores se concentra en el norte del estado de Paraná, pero también hay productores en los estados de São Paulo y de Mato Grosso do Sul. Son pequeñas propiedades aisladas en medio de monocultivos de caña de azúcar, soja o maíz, por ejemplo, en donde el uso de plaguicidas es intensivo.
"Ésta es una de las posibles causas de los quiebres en las cosechas de los sericicultores", dijo Nicodemo. Cuando se los aplica sobre los monocultivos, los plaguicidas, ya sean insecticidas, herbicidas o fungicidas, puede terminar siendo transportados por el viento en dirección hacia las propiedades vecinas, en donde hay campos de cultivo en los cuales puede haber plantaciones de moreras.
"La producción de los hilos de seda depende fundamentalmente de la calidad del alimento que se les suministra a los gusanos. Pero la cantidad de hojas que produce cada planta es inversamente proporcional a su calidad nutricional. Por eso se recomienda que se les ofrezca las ramas de moras a las orugas 90 días después del último corte, aun con una disminución significativa de la calidad nutricional de las hojas durante las últimas semanas de desarrollo de las plantas", explicó Nicodemo.
Las propiedades de los sericicultores tienen tres hectáreas en promedio, todas plantadas con moreras. Al dividir el terreno en tres, la poda de las ramas se realizada mensualmente: una hectárea por vez. De este modo, las moras podadas durante enero, por ejemplo, tendrán hasta el final de marzo para producir nuevas hojas, que sólo se recolectarán en abril; por ende, al cabo de 90 días de la última poda.
Sucede que las hojas alcanzan su mayor valor nutricional a los 60 días de la poda. En tanto, a los 90 días el volumen de hojas es mucho mayor, pero su calidad nutricional es menor. El uso del pyraclostrobin serviría precisamente para hacer que tras 90 días, y a la hora de la poda, las moreras estuviesen con su cantidad máxima de hojas y con un elevado valor nutricional. Esto sería importante, pues es justamente de los nutrientes de las hojas ingeridas que los gusanos extraerán los nutrientes necesarios para producir sus capullos. Cuanto más hojas y con mayor tenor proteico, mejor será el desarrollo de las orugas y, por consiguiente, mejor será la calidad y el peso de los capullos.
"El pyraclostrobin es un fungicida que se utiliza para controlar hongos y para retardar la senescencia vegetal, al dotar de una mayor resistencia al estrés oxidativo a muchos cultivos. Dichos efectos podrían contribuir en la obtención de hojas de moreras de mejor calidad. De este modo, los sericicultores maximizarían la producción cualitativa de esas hojas a la hora de la poda. El objetivo de nuestra investigación consistió en verificar si el tratamiento de las hojas de morera con pyraclostrobin ayudaría a mejorar la producción de capullos. Los resultados obtenidos fueron opuestos a los esperables", dijo Nicodemo.
Existen diversos fungicidas comerciales con pyraclostrobin en su fórmula, en asociación o no con otros plaguicidas. Un fungicida comercial únicamente a base de pyraclostrobin fue el electo para el experimento de campo.
Un inhibidor de la cadena respiratoria
La metodología del trabajo fue la siguiente: se utilizó un cultivo de moreras tratadas con pyraclostrobin (0, 100, 200 y 300 gramos por hectárea del ingrediente activo) aplicado en una solución de 1.000 litros por hectárea, tras 60 y 75 días de cada poda de ramas de moreras. Tras cada poda se analizaron el tenor de clorofila en las hojas de las moreras, la producción foliar y sus tenores de macro y micronutrientes.
Para las pruebas, se les ofrecieron hojas de moreras a los gusanos de seda tras 15 y 30 días de la aplicación del fungicida. Se evaluó la bioenergética mitocondrial in vitro e in vivo de mitocondrias de la cabeza y de los intestinos de las orugas, como así también el consumo de hojas y la tasa de mortalidad de las orugas.
Como la mortalidad de los gusanos fue muy superior cuando se los alimentó con hojas tratadas con pyraclostrobin tan sólo 15 días antes del período de alimentación, se prosiguieron las pruebas empleándose únicamente plantas tratadas 30 días antes de la provisión de las hojas a las orugas. En ese caso, se verificó que con dosis de 50 micromolar (in vitro) y 200 gramos por hectárea (in vivo), el pyraclostrobin inhibió el consumo de oxígeno, disipó el potencial de membrana e inhibió la síntesis de ATP (la sustancia que suministra la energía para el funcionamiento de las células) en las mitocondrias de los gusanos de seda.
"El pyraclostrobin actuó como inhibidor de la cadena respiratoria afectando la bioenergética mitocondrial. Por eso se verificó que el principal efecto esperable en hongos también ocurre en gusanos de seda", dijo Nicodemo.
La tasa de mortalidad fue estadísticamente similar entre los grupos que recibieron hojas de plantas tratadas o no tratadas con pyraclostrobin 60 días después de la poda. Sin embargo, la tasa de mortalidad fue un 30,7% mayor en el grupo de orugas que recibieron hojas tratadas con la mayor dosis de pyraclostrobin con relación al grupo de control, lo que evidenció un efecto dependiente de la dosis.
Al final del período de alimentación, se concretó el manejo de las larvas a los efectos de permitir que los gusanos tejiesen sus capullos. Se pesaron cien capullos por cada grupo experimental, los cuales posteriormente se cortaron para remover las pupas de gusanos de seda. Al final del proceso, las cáscaras de los capullos se pesaron por separado.
Se verificó que la presencia del fungicida no interfirió en el consumo alimentario de los gusanos de seda, pero sí tuvo efectos negativos sobre el peso de los capullos a partir de la dosis de 100 gramos de pyraclostrobin por hectárea. El peso de los capullos (-10%) y de las cáscaras de los capullos (-7%) fue menor en las orugas alimentadas con hojas con pyraclostrobin con relación a los gusanos alimentados con hojas que no se trataron con el fungicida. No hubo diferencias en la calidad de los capullos debido a la dosis de pyraclostrobin utilizada.
De acuerdo con Nicodemo, la letalidad de cualquier sustancia es una variable importante para determinar el impacto directo sobre la capacidad de los ejemplares de una determinada especie de seguir vivos debido a la exposición a un determinado producto y su dosis, su concentración o ambos.
"Con todo, la no letalidad no significa que la sustancia no sea perjudicial, pues pueden existir daños sufridos de diversas maneras cuando aún estén vivos. De acuerdo con el presente estudio, aunque la mortalidad de los gusanos de seda era relativamente baja cuando se los alimentó con hojas de morera tratadas con pyraclostrobin 30 días antes de la provisión del alimento, ocurrieron daños en la bioenergética de las mitocondrias aisladas de la cabeza y del intestino de las orugas, lo cual influyó negativamente en la producción de energía de esos orgánulos y en la producción de capullos", dijo Nicodemo.
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Journal
Journal of Economic Entomology